一条自受精的维多利亚湖雌雄同体杂交慈鲷

来源：摘自《CICHLIDS NEWS》（2016年第3期）

（翻译：ChatGPT-4o）

       一条口孵的慈鲷竟然能自行产卵繁殖？这可能吗？显然是可能的，因为我和同事们刚刚发表了一篇报告，介绍了一只在隔离状态下的维多利亚湖杂交慈鲷，它竟然自我产卵并产生了后代。我们的详细分析表明，它的繁殖方式是自体受精——在科学界通常称之为“selfing”。


背景

       我的朋友兼慈鲷研究者 Alan Smith 进行了杂交实验，旨在揭示维多利亚湖慈鲷中橙斑（OB）系统与性别决定之间的关系。当时我正在 Hull 大学进行博士后研究，主要研究马拉维湖和维多利亚湖的慈鲷。Alan 拍摄了所有这些 F1 杂交鱼的照片，并将它们单独隔离饲养。本来被认为是雌性的其中一条鱼产卵了——这并不十分罕见，有时也会发生，但这条鱼竟然一直持续这种状态。Alan 和我都是热衷于养鱼的人，他告诉我这一奇特现象，我们便开始持续观察它（雌鱼）的产卵过程。令我们大为震惊的是，后来我们竟从它的口中取出了三条幼鱼。这究竟是怎么回事？为了解答这个问题，我不得不进行遗传亲子鉴定，结果令人惊讶——它竟然既是母亲又是父亲。这是首次在通常依靠有性生殖的脊椎动物中，遗传学上确认了（无性）自交现象。1957 年曾有一篇关于孔雀鱼的报道，但当时没有进行遗传亲子鉴定（Spurway, 1957）。我会继续称呼它为“雌性”，因为它具备所有雌性的特征。


无性繁殖或无伴侣繁殖，亦或两者兼而有之

       已知有超过80种脊椎动物无需性行为即可繁殖，其中绝大多数通过孤雌生殖而非自体受精实现。孤雌生殖主要有两种模式：一是在无融合（有丝分裂）孤雌生殖中，后代是真正的克隆体，基因完全一致（突变除外）。二是自体融合孤雌生殖则通过减数分裂后恢复二倍体状态——例如通过配子复制或减数分裂产物（即单倍体）的融合（Stenberg and Saura，2009年）。媒体报道中那些引人注目的“兼性”孤雌生殖案例（如单个的双髻鲨、锯鳐、蟒蛇或科莫多巨蜥的无性繁殖）即采用此模式。

       在著名的孤雌生殖硬骨鱼中，如亚马逊 Molly鱼（Poecilia formosa），孤雌生殖谱系起源于杂交。实验室中也成功构建了孤雌生殖的杂交谱系。奇怪的是，这些鱼的卵需要精子刺激才能启动发育，因此这些鱼确实有性，但没有有性生殖（Lamatsch 和 Stöck, 2009年）。相比之下，严格来说自体受精（又称为自交）属于有性生殖，因为它涉及卵子与精子的融合。在脊椎动物中，自然发生的自体受精仅在至少两种红树林鳉鱼的进化支中被观察到，最著名的是鳉鱼 Kryptolebias marmoratus。自体受精会导致近亲繁殖和遗传变异迅速丧失，因此这类高度成功的鱼类如何避免灭绝一直是个谜。然而，这类两栖性鱼类具有混合交配系统，偶尔存在的雄性可能使种群免于陷入进化死胡同（Avise 和 Tatarenkov，2015年）。更复杂的是，某些类孤雌生殖模式涉及父系遗传物质的渗漏，以及兼具精子依赖性孤雌生殖和有性生殖特征的繁殖方式（Lamatsch 和 Stöck，2009年）。

自受精的慈鲷

       我们的这只自受精慈鲷是由来自 Python 岛的雌性 Pundamilia nyererei 与来自 Makobe 岛的橙斑（OB）雄性 Neochromis omnicaeruleus 杂交而成。据我所知，并不存在 OB 型的 Pundamilia，而且由于性别决定系统的更替与 OB 多态性密切相关（Parnell 和 Streelman, 2013），因此这两种物种很可能具有不同的性别决定机制。我们将这只雌鱼单独饲养，它便继续自行产卵。总计在连续 14 次产卵中，它产生了 46 条存活幼鱼，雌雄皆有。其中有 2 个雄性和 15 个雌性存活至成年，且都具有繁殖能力；然而，其姐妹或后代在单独饲养时均未表现出繁殖行为。

       所有后代乃至孙代的死亡率都很高，我们还观察到了近交所引发的生长不良和脊柱畸形等问题。遗传学分析显示，“她”既是后代的母亲，又是父亲，而且我们未发现任何遗传异常的迹象。此外，遗传标记呈孟德尔分离，这使我们能够排除无减数分裂孤雌生殖以及大多数减数分裂孤雌生殖机制。在 14 次产卵后，我们决定安乐死该鱼并对其进行解剖，其性腺看似正常的卵巢，但我们在性腺上发现了一层淡白色组织。为进一步观察，我们制成薄切片进行显微镜检查。不幸的是，组织学结果并不十分明确，尽管该组织类似于睾丸组织，小的黑色斑点看似精原细胞。综上所述，我们最终认为，该鱼最可能的繁殖方式是自受精（Svensson 等, 2016）。


这是如何发生的？

       在慈鲷中，雌雄同体现象似乎极为罕见，甚至可能根本不存在，这听起来颇为奇怪，因为慈鲷属于鲈形目，而其许多海洋近亲则是顺序性雌雄同体（Oldfield, 2005；Sadovy de Mitcheson 和 Liu, 2008）。在南美慈鲷 Crenicara punctulata 中有一些顺序性雌雄同体的证据（Carruth, 2000），而在港口慈鲷 Cichlasoma portalegrense 中也有对同时具有两性特征（雌雄同体）性腺的详细描述（Polder, 1971）。曾有人提出 Metriaclima livingstonii 可能具有顺序性雌雄同体，而且水族爱好者有时也报告某些物种的雌鱼转变为雄性，但后者的这些例子在科学文献中往往被驳回，目前普遍不认为慈鲷中存在雌雄同体现象（Oldfield, 2011）。

       与鸟类和哺乳动物相比，硬骨鱼的性别决定在表型和系统发育上都十分易变。在慈鲷中，不同物种的杂合性别各异，而且在一些物种中，性别还受到环境因素的影响，例如 pH 值（如 Apistogramma、Pelvicachromis）或温度（如 Apistogramma、Oreochromis）。即便存在遗传性别决定，环境性别决定有时也会发挥作用（Oldfield, 2005）。性别决定基因之间的冲突还可能导致雌雄同体，而这正是我们认为在那只杂交雌鱼中发生的情况。当它产卵时，精子被释放，卵子在释放时或在它的口中受精。

进化潜力

       在另一篇文章中，我们曾称这条鱼为“怪物”，借用“怪物”一词来形容那些与众不同的个体。进化生物学中“怪物”一词最著名的用法可能就是 Goldschmidt 提出的“希望怪物”假说，该假说在 1940 年提出时曾遭到嘲笑。然而，“怪物假说”近年来重新受到关注，因为研究已证明存在具有重大效应的突变，并且在杂交中由新基因组合引发的大型形态新奇性也确实存在。这些新奇性可能具有进化潜力。对于一条自受精的鱼来说，其最大的适应优势在于殖民能力——建立一个种群只需要一个个体。然而，自受精的谱系往往寿命较短，因为隐性有害突变在纯合状态下会表现出来，从而增加灭绝风险。事实上，Kryptolebias marmoratus在数量上非常成功，其广泛的分布很可能归功于其强大的殖民能力。那么，为什么自受精在脊椎动物中几乎不存在呢？形态和激素的限制显然不能解释这一现象，因为显然自受精是可能的。然而，由于隐性有害突变在纯合状态下会显现，自受精谱系预期寿命较短。实际上，在Kryptolebias marmoratus的幼鱼中，有时会转化为雄性，并伴有偶尔的异交。


Melanochromis loriae（萝莉凤凰）

       水族爱好者进行大量观察，许多科学家验证的假说最初正是来源于水族爱好者——事实上，许多科学家本身就是水族爱好者。然而，这些罕见的观察往往难以复制，因此，如果水族爱好者发现了无可争议的独特现象或那些尚未被科学界接受的现象，务必联系合适的科学家进行深入调查，否则这些发现可能会被轻易否定。

       我们的另一篇文章已以开放获取形式发表，任何人都可以免费阅读，网址为： http://rsos.royalsocietypublishing.org/content/3/3/150684

参考文献

--Avise, J.C. & A. Tatarenkov (2015). Population genetics and evolution of the mangroverivulus Kryptolebias marmoratus, theworld's only self-fertilizing hermaphroditic vertebrate. J. Fish Biol. 87: 519-538.
--Carruth, L.L. (2000). Freshwater cichlid Crenicara punctulata is a protogynous sequential hermaphrodite. Copeia 2000: 71-82.
--Lamatsch, D.K. & M. Stöck (2009). Spermdependent parthenogenesis and hybridogenesis in teleost fishes: 399-432. In: Schön I, Martens K, eds. Lost Sex: The Evolutionary Biology of Parthenogenesis, Springer, Dordrecht, Netherlands.
--Oldfield, R.G. (2005). Genetic, abiotic and social influences on sex differentiation in cichlid fishes and the evolution of sequential hermaphroditism. Fish Fish., 6: 93-110.
--Oldfield, R.G. (2011). Gonad development in Midas cichlids and the evolution of sex change in fishes. Evol. Dev., 13: 352-360.
--Parnell, N.F. & J.T. Streelman (2013). Genetic interactions controlling sex and color establish the potential for sexual conflict in Lake Malawi cichlid fishes. Heredity,110: 239-246.
--Polder, J.J.W. (1971). On gonads and reproductive behaviour in the cichlid fishAequidens portalegrensis (Hensel). Neth.J. Zool., 21: 265-365.
--Sadovy de Mitcheson, Y. & M. Liu (2008).Functional hermaphroditism in teleosts.Fish Fish., 9: 1-43.
--Spurway, H. (1957). Hermaphroditism with self-fertilization, and the monthly extrusion of unfertilized eggs, in the viviparous fish Lebistes reticulatus. Nature, 180: 1248-1251.
--Stenberg, P. & A. Saura (2009). Cytology of asexual animals: 63-74. In: Schön I, Martens K, eds. Lost Sex: The Evolutionary Biology of Parthenogenesis, Springer, Dordrecht, Netherlands.
--Svensson, O., A. Smith, J. García-Alonso &C.van Oosterhout (2016). Hybridization generates a hopeful monster: a hermaphroditic selfing cichlid. R. Soc. Open Sci., 3: 150684.

【万宝鱼注】  作者 Ola Svensson 是瑞典哥德堡大学生物与环境科学系教授。